Introducción
El aumento de la población humana conlleva un incremento en la demanda global por alimentos, por lo que destaca la urgente necesidad de soluciones sostenibles. La acuicultura emerge como un jugador clave para hacer frente a este desafío, ofreciendo un camino prometedor para mejorar la seguridad alimentaria mientras se minimiza el impacto medio ambiental. Este artículo explora como la acuicultura, con su eficiencia en el uso de los recursos y su alineación con los Objetivos de Desarrollo Sostenible, se presenta como un ejemplo para garantizar el abastecimiento mundial de alimentos.
Biotoxinas en acuicultura
Sin embargo, la industria acuícola se topa con un gran desafío en forma de biotoxinas, las cuales representan amenazas inherentes para peces, gambas, y la salud del consumidor. Las biotoxinas se manifiestan en varias formas y pueden ser producidas por una gran variedad de organismos vivos (biotoxinas fúngicas o micotoxinas, algales y toxinas bacterianas), toxinas vegetales o fitotoxinas y toxinas animales. (Picardo et al., 2019).
Micotoxinas
Las micotoxinas son substancias tóxicas producidas por ciertos mohos (hongos) que pueden contaminar el alimento y el pienso, incluyendo aquellos usados para la acuicultura. La presencia de micotoxinas en especies acuáticas puede tener efectos perjudiciales tanto en la salud del animal como en los consumidores.
Las potenciales vías de contaminación por micotoxinas en acuicultura incluyen los piensos, como así también el agua y el medio ambiente. El crecimiento de moho en los ingredientes del pienso, especialmente cuando no se tienen en cuenta las condiciones de almacenaje y en ambientes húmedos, puede resultar en la producción de micotoxinas. Además, las micotoxinas pueden estar presentes en el agua y sedimentos, suponiendo un riesgo para los organismos acuáticos.
Otras biotoxinas
Aunque se haya dado mayor atención a las micotoxinas, otras biotoxinas, como las toxinas marinas, también requieren de una profunda investigación. Las toxinas marinas están clasificadas como toxinas naturales producidas por ciertos organismos marinos, incluyendo algas, bacterias e invertebrados. La clasificación de las toxinas marinas abarca varios tipos, cada uno procedente de fuentes marinas diferentes:
- Ficotoxinas: Producidas por algas dañinas (fitoplancton), las ficotoxinas incluyen toxinas como el ácido okadaico, saxitoxinas, brevetoxinas y ácido domoico. Están asociadas con las floraciones de algas nocivas (FANs) y pueden provocar intoxicaciones por consumo de marisco contaminado.
- Ciguatoxinas: Originadas por ciertas especies de dinoflageladas, las ciguatoxinas se acumulan en grandes peces depredadores de arrecife. Cuando los humanos consumen pescado que contiene ciguatoxinas, provocan la intoxicación por ciguatera, caracterizada por síntomas neurológicos.
- Tetrodotoxina: Producidas por bacterias y encontrada en el pez globo y otras especies marinas, la tetrodotoxina es una potente neurotoxina. El consumo de pescado contaminado por tetrodotoxina puede acabar en una intoxicación por tetrodotoxina, afectando el sistema nervioso.
- Toxina dinoflagelada: Las dinoflageladas son responsables de la producción de toxinas como las brevetoxinas, las cuales pueden causar intoxicación neurotóxica por mariscos (NSP) cuando se consumen mariscos contaminados.
Entre las aproximadamente 5000 especies conocidas de fitoplancton, sobre un 2% son capaces de producir toxinas que ejercen un impacto significativo en las comunidades marinas, como remarcó Hallegraeff (2014). Predominantemente asociado a los taxones de las dinoflageladas, estos organismos pueden instigar eventos tóxicos incluso a unas concentraciones relativamente pequeñas, representando una amenaza considerable tanto para la salud humana como para el ecosistema marino.
Bioquímicamente, estas biotoxinas representan metabolitos secundarios con una diversa variedad de efectos, como es remarcado en la Tabla 1. Pueden influenciar el sistema nervioso, provocando una pérdida de memoria a corto plazo duradera en el caso del ácido domoico o que provoquen un deterioro sensoriomotor que pueda culminar en la muerte debido a las toxinas paralizantes de los moluscos. Adicionalmente, las toxinas pueden impactar el tracto digestivo, provocando síntomas de malestar gastrointestinal. La naturaleza omnipresente de estas biotoxinas subraya su potencial para tener consecuencias de largo alcance en los entornos marinos y en el bienestar humano.
Tabla 1. Las micotoxinas más comunes producidas por fitoplancton marino.
La floración de algas nocivas (FAN) no solo impacta los organismos marinos, también representan un riesgo significativo para la salud humana, como fue remarcado por Costa et al. (2017), e implica consecuencias socio-económicas, como fue discutido por Visciano et al. (2016). Los efectos directos en la salud humana se pueden manifestar a partir del consumo de marisco contaminado, pieles expuestas a agua contaminada, y/o inhalación de biotoxinas aerosolizadas (Visciano et al., 2016). Estas biotoxinas pueden ser categorizadas en moléculas solubles en agua o en grasas, cada una causando síntomas diferentes. Las toxinas solubles en agua pueden provocar intoxicación paralizante de moluscos (IPM) e intoxicación amnésica de moluscos (IAM), mientras que las toxinas solubles en grasas pueden llevar a intoxicación diarreica de moluscos (IDM) y a intoxicación neurotóxica de moluscos (INM) (FAO/IOC/WHO, 2004; Visciano et al., 2016).
En consecuencia, la contaminación por biotoxinas marinas ha emergido como una importante preocupación global para las autoridades de la salud pública y de la industria de la acuicultura, subrayando la necesidad de un seguimiento comprensivo y de estrategias de gestión (Liu et al., 2019). Los datos actuales indican que los efectos combinados de la eutrofización y el cambio climático pueden aumentar la probabilidad y la gravedad de las FANs (Pavagadhi et al., 2013).
Los peces filtradores planctívoros entre los pequeños pelágicos marinos, como las sardinas y las anchoas, han sido identificados como vectores potenciales de biotoxinas marinas, específicamente ácido domoico, dentro de la cadena trófica durante las floraciones de algas nocivas (Lefebvre et al., 2013; Costa et al., 2004). En todo el mundo se han notificado casos de brotes de envenenamiento que han provocado una mortalidad considerable entre los principales depredadores marinos, incluidos mamíferos marinos y aves marinas, tras el consumo de pequeños peces pelágicos que contenían niveles elevados de biotoxinas marinas, como la saxitoxina y sus derivados (Costa et al., 2016).
Además de los filtradores planctívoros, los peces pueden encontrarse con toxinas marinas al alimentarse de bivalvos que albergan cantidades significativas de toxinas FAN. En particular, el ácido ocadaico (OA) y las toxinas relacionadas constituyen grupos de toxinas marinas frecuentes en el sur de Europa, Asia y Sudamérica (EFSA, 2008). Estas toxinas tienden a acumularse de forma prominente en los moluscos bivalvos, especialmente en especies como los mejillones, donde pueden persistir en los tejidos en concentraciones elevadas durante largos periodos (Vale, et al., 20089; Rossignoli et al., 2011).
Vías de exposición a las toxinas en animales acuáticos
Las vías de exposición a las toxinas dependen de tres factores fundamentales: la ecología del productor de la toxina (por ejemplo, pelágico o epibentónico), las condiciones ambientales y la probabilidad de que los organismos se encuentren con la toxina. La transferencia de toxinas puede producirse por vía alimentaria o a través del agua, manifestándose la toxicidad a lo largo de la cadena alimentaria o a partir de toxinas disueltas en el agua tras la liberación o excreción celular.
La ingestión de células tóxicas de fitoplancton por organismos que se alimentan por filtración, como moluscos bivalvos, zooplancton y peces planctívoros, provoca la acumulación de toxinas dentro de las células en las vísceras del depredador. Esto inicia una cascada de vectores a lo largo de la red trófica, causando potencialmente efectos adversos en las comunidades marinas y alcanzando a los depredadores ápice. Los organismos que se alimentan por filtración, como los moluscos, se identifican con frecuencia como los principales vectores de la biointoxicación humana. En la persistencia de las toxinas en el agua influyen las propiedades físicas y químicas del agua de mar y el volumen de agua donde se ha liberado la toxina. Los mayores volúmenes de agua tienden a diluir la toxina, mitigando el riesgo de contaminación.
Los efectos de las toxinas marinas en especies acuáticas
Los efectos de las biotoxinas en el desarrollo temprano de las especies acuáticas pueden variar en función de la fase de reproducción, incluida la exposición durante la maduración sexual, como en huevos y en larvas (Vasconcelos et al., 2010). El impacto de una misma toxina difiere en estas fases debido a las variaciones en los niveles de exposición y las vías a través de las cuales la toxina alcanza su objetivo. El contacto con las toxinas puede producirse directamente, a través de la ingestión de alimentos, o durante el colapso de las floraciones de fitoplancton, cuando las toxinas se disuelven en el medio ambiente. Se encontró que los peces permanecían contaminados por períodos cortos, particularmente durante el período de floración media, acumulando 56,2 µg kg-1 de su forma libre (Alves y Mafra, 2018). Otro estudio reportó la presencia de ácido okadaico (OA) en niveles bajos (44 ng g-1) en un pool de tejidos de hígado y tracto digestivo del pez filtrador Cetengraulis edentulus en la Bahía de Paranaguá (Mafra et al., 2014).
Las investigaciones sobre los efectos de las biotoxinas en peces en condiciones controladas han revelado impactos significativos (Tabla 2). Ajuzie (2008) demostró que la exposición a OA en lubinas juveniles podía afectar a su supervivencia, alterando potencialmente el comportamiento de los peces y afectando a órganos vitales. Sin embargo, los tejidos de branquias e hígado resultaron muy afectados. Los peces en contacto con el medio libre de células de P. lima mostraron un comportamiento anormal, saltando repetidamente fuera del medio debido al paso inadecuado de oxígeno por sus branquias causado por la alta viscosidad del medio. La hinchazón de las branquias y la separación de los epitelios laminares de los vasos branquiales afectaron al intercambio gaseoso, lo que provocó hipoxia y una cascada de acontecimientos que alteraron los sistemas metabólicos de los peces y les causaron la muerte. También se observó que P. lima inducía una degeneración fatal en la arquitectura del hígado, que incluía degeneración hidrópica, hipertrofia y disociación de los hepatocitos, con la consiguiente pérdida de la integridad y las funciones de los tejidos.
Le Du et al. (2017) exploraron el impacto de la toxina DSP disuelta en Seriola rivoliana, revelando una fuerte toxicidad para los embriones con una mortalidad que oscilaba entre el 60% y el 100% a diferentes concentraciones de toxina. En embriones de peces medaka expuestos a OA, se observó un retraso del desarrollo embrionario, lo que condujo a una reducción de las tasas de supervivencia, de hasta el 100%, dependiendo de la dosis (Escoffier et al., 2007). Además, Souid et al. (2018) demostraron la relevancia del daño oxidativo para la toxicidad del OA en Sparus aurata, una valiosa especie de pez en la red trófica de la costa mediterránea. Observaron un aumento de los niveles de marcadores de daño oxidativo, como el malondialdehído (MDA), y cambios histopatológicos pronunciados en el hígado y las branquias después de la exposición a OA.
Además, Fladmark (1998) descubrió que los hepatocitos de salmón mostraban una mayor sensibilidad a las toxinas de las algas, en particular OA y DTX-1, que eran diez veces más potentes como inductores de la apoptosis e inhibidores de la agregación para el salmón. Los hepatocitos de salmón expuestos mostraron propiedades superficiales alteradas, lo que indica una falta de resistencia intracelular especial a las toxinas marinas comunes a niveles citotóxicos.
Tabla 2. Efectos de algunas biotoxinas en peces marinos/estuáricos
Métodos de detección de biotoxinas
Los métodos de detección de biotoxinas han empleado tradicionalmente técnicas de bioensayo, a pesar de sus inconvenientes, como la insensibilidad, la falta de especificidad y las preocupaciones éticas relacionadas con el uso de animales, en particular ratones. Para hacer frente a estas limitaciones, han cobrado importancia métodos analíticos alternativos para la detección de biotoxinas, como los biosensores y las técnicas cromatográficas.
Los biosensores representan detectores avanzados ampliamente utilizados con muestras biológicas debido a su rentabilidad, tamaño compacto y portabilidad. Estos dispositivos funcionan basándose en la interacción entre la célula diana y un biorreceptor (por ejemplo, ADN, enzimas o células) (Farag y Tanios et al., 2021). El producto resultante sufre una transformación de señal específica que puede detectarse mediante transductores, incluidos métodos ópticos, electroquímicos o basados en la masa. Los biosensores ofrecen la ventaja de modificarse fácilmente en función de la actividad objetivo y sirven como herramienta de detección preliminar de la presencia de biotoxinas antes de emplear técnicas más sofisticadas (Neethirajan et al., 2018).
En el caso del OA, se emplea un biosensor basado en enzimas para medir su actividad inhibidora, dado que el OA inhibe la enzima fosfatasa. Los biosensores han demostrado ser valiosos para detectar la actividad de la OA (Hamada-Sato et al., 2004), y su desarrollo para detectar biotoxinas en crustáceos y otros organismos marinos es esencial para evaluar los riesgos para la salud. En el caso de las biotoxinas de la intoxicación paralizante por moluscos (PSP), se suele emplear la cromatografía líquida de alta resolución (HPLC) acoplada a unidades de detección de alta sensibilidad, como detectores de fluorescencia o espectrómetros de masas. El acoplamiento de la cromatografía líquida de interacción hidrofílica (HILIC) con la espectrometría de masas en tándem con ionización por electrospray (MS/MS) ha demostrado mejores resultados en la detección de toxinas PSP. Este enfoque no sólo mejora la sensibilidad de detección, sino que también proporciona capacidades de elucidación estructural para confirmar las estructuras químicas de las toxinas (Galeano Garcia et al., 2019).
En un estudio realizado a lo largo de la costa portuguesa, se utilizó HPLC-UV para determinar la acumulación de ácido domoico en cangrejos nadadores en 2003. El estudio reveló una alta tasa de acumulación de AD en los tejidos viscerales de los cangrejos, superando el límite reglamentario y destacando la eficacia de la HPLC en la detección de los niveles de toxina (Costa et al., 2003). Esto subraya la importancia de emplear técnicas analíticas avanzadas para la detección precisa y sensible de biotoxinas en organismos marinos.
Conclusión
En conclusión, el sector de la acuicultura se esfuerza por satisfacer de forma sostenible la demanda mundial de alimentos, por lo que resulta imperativo establecer estrategias eficaces de vigilancia y gestión de las biotoxinas. Los desafíos interrelacionados del cambio climático acentúan la urgencia de la investigación en curso y las medidas de adaptación para mitigar el impacto adverso de las biotoxinas en las especies acuáticas.
