Introducción
Las micotoxinas son metabolitos secundarios tóxicos producidos por hongos que pueden contaminar el alimento y representar una amenaza importante para la salud de las especies acuáticas. Estos compuestos tóxicos pueden causar diversos problemas de salud, incluyendo daño hepático, inmunosupresión, disminución del crecimiento, mayor susceptibilidad a enfermedades infecciosas e incluso la muerte. En este contexto, definir estrategias efectivas para prevenir o reducir los efectos negativos de las micotoxinas en la acuicultura es crucial para garantizar la salud y productividad.
Se ha descubierto que los extractos vegetales presentan diversas actividades beneficiosas en la acuicultura, tales como la reducción del estrés, promoción del crecimiento, estimulación del apetito, mejora de la tonicidad, inmunoestimulación, maduración de las especies cultivadas, propiedades antipatógenas y afrodisíacas. Estas actividades se atribuyen a la presencia de principios activos como terpenoides, alcaloides, taninos, saponinas, flavonoides, fenoles, esteroides o aceites esenciales (Chakraborty y Hancz, 2011; Citarasu, 2010). Además de sus efectos beneficiosos, el uso de extractos vegetales en la acuicultura puede reducir los costos de tratamiento y alinearse con los principios de la sostenibilidad, ya que tienden a ser más biodegradables que las moléculas sintéticas. Asimismo, su diversa composición química minimiza la posibilidad de desarrollo de resistencia a los medicamentos en parásitos (Olusola et al., 2013).
La silimarina y la curcumina son compuestos naturales conocidos por sus potenciales beneficios para la salud y propiedades terapéuticas. La silimarina es un complejo flavonoide derivado de las semillas del cardo mariano (Silybum marianum). Es conocida por sus propiedades hepatoprotectoras, lo que significa que apoya y protege el hígado, además también muestra capacidad para proteger las mitocondrias del daño oxidativo (ROS) y la peroxidación lipídica. La silimarina se utiliza frecuentemente como suplemento dietético para promover la salud hepática.
Por otro lado, la curcumina es un compuesto bioactivo presente en la cúrcuma (Curcuma longa), una especia comúnmente utilizada en la cocina india. La curcumina es reconocida por sus propiedades antiinflamatorias y antioxidantes. Además, se conoce su papel en la promoción de la salud digestiva y en la posible reducción del riesgo de enfermedades crónicas.
En conclusión, tanto la silimarina como la curcumina han captado atención por sus enfoques naturales y holísticos hacia la salud animal.
Curcumina y sus efectos en el rendimiento y salud de la acuicultura
Como se mencionó anteriormente, la curcumina es un compuesto polifenólico presente en la raíz de la cúrcuma, que ha demostrado poseer propiedades antioxidantes, antiinflamatorias y hepatoprotectoras. Se ha demostrado que la curcumina ofrece una amplia gama de beneficios para la salud en la nutrición animal (Tabla 1).
Las truchas arcoíris suplementadas con curcumina durante 8 semanas mostraron un aumento significativo en el crecimiento. Los animales que consumieron dietas enriquecidas con curcumina también demostraron mejores tasas de conversión alimenticia en comparación con aquellos con dietas regulares (Yonar et al., 2019). La adición de curcumina en las dietas de tilapia mejoró los índices de crecimiento (WG, SGR y DWG), la eficiencia alimenticia (menor FCR) y el índice de eficiencia proteica (Mahmoud et al., 2017). De manera similar, otros estudios han indicado que la tilapia del Nilo alimentada con dietas que contenían curcumina experimentó mejoras en los índices de crecimiento y en la eficiencia alimentaria (Cui et al., 2017; El-Barbary, 2018). Además, la carpa cruciana alimentada con curcumina en la dieta mostró mejoras en los índices de crecimiento (mayor WG, mejor eficiencia alimentaria y mayor peso del hepatopáncreas), mayor actividad de las enzimas digestivas (tripsina y lipasa), mayor actividad antioxidante en el tracto gastrointestinal y niveles aumentados de expresión génica de mRNA (tripsina, lipasa, Na+, fosfatasa alcalina, creatina quinasa, K+-ATPasa, gamma-glutamil transpeptidasa, SOD, CAT, GSH-Px, GST y receptor de glucocorticoides) (Jiang et al., 2016). Además, la inclusión de curcumina en las dietas de tilapia del Nilo llevó a mejoras cuadráticas en los índices de crecimiento (Mohamed et al., 2020). Estos hallazgos sugieren colectivamente que la curcumina puede mejorar el crecimiento de las especies acuáticas, probablemente debido a sus propiedades que mejoran la digestión, y puede incorporarse de manera segura en las prácticas de nutrición de los peces.
El sistema inmunológico de los peces es un indicador importante de su estado nutricional y de salud, así como de su capacidad para adaptarse a su entorno. La inclusión de curcumina en las dietas de trucha arcoíris resultó en mejores respuestas inmunitarias, como lo evidencia el aumento en las actividades de las enzimas antioxidantes y la disminución de la peroxidación lipídica (MDA) (Yonar et al., 2019). Además, los investigadores han observado valores inmunológicos significativamente más altos en los peces alimentados con dietas enriquecidas con curcumina en comparación con aquellos con una dieta normal. La suplementación de dietas de tilapia del Nilo con curcumina mejoró el estado antioxidante (como lo indica el aumento de catalasa y GSH y la disminución de MDA) y la respuesta inmunitaria (incluyendo un aumento de la actividad de la lisozima y niveles elevados de inmunoglobulinas totales como IgG e IgM) (Mahmoud et al., 2017). En la carpa común, la inclusión de curcumina resultó en una disminución significativa de los valores de MDA en los riñones y el hígado en comparación con el grupo de control (Yonar, 2018).
Alimentar al bagre plateado con curcumina en la dieta resultó en un 100% de resistencia a enfermedades contra Streptococcus agalactiae (Baldissera et al., 2018). La trucha arcoíris alimentada con una dieta que contenía curcumina mostró el mayor porcentaje de supervivencia (76.67%) en comparación con el grupo de control (36.67%) cuando se infectó con Aeromonas salmonicida, lo que sugiere que el tratamiento con curcumina puede mejorar las variables inmunológicas celulares y humorales, lo que lleva a una disminución de la mortalidad y una mayor resistencia a las enfermedades (Yonar et al., 2019). Estudios anteriores han demostrado que la inclusión de curcumina en la dieta puede mejorar la resistencia a enfermedades en varias especies de peces, como Labeo rohita y Oreochromis niloticus, contra el desafío de A. hydrophila (Behera et al., 2011; Mahmoud et al., 2017). Se han realizado estudios sobre este tema en todo el mundo, y se ha demostrado que la inclusión de curcumina en la dieta mejora la resistencia a enfermedades contra Vibrio alginolyticus en tilapia del Nilo (Cui et al., 2017; El-Barbary, 2016). La curcumina y el salicilcurcumina tienen roles defensivos contra la oxidación lipídica y el daño al ADN, y pueden mejorar la tasa de supervivencia y la resistencia a enfermedades en el pez trepador de agua dulce (Anabas testudineus) (Manju et al., 2013). Los efectos pleiotrópicos de la curcumina contra las enfermedades provienen de su capacidad para interactuar con varios objetivos moleculares, activando vías de señalización celular como la apoptosis y la inflamación.
Efectos de la curcumina sobre toxinas y contaminantes (Efecto hepatoprotector)
La curcumina podría tener un efecto sinérgico con el ajo para mejorar el rendimiento de la tilapia del Nilo expuesta a aflatoxicosis (El-Barbary, 2016). Además, se ha demostrado que la inclusión de curcumina en la dieta mejora la función hepática y el estado de salud en varias especies acuáticas. También, la curcumina puede proteger contra los efectos perjudiciales del cromo y el cobre al mejorar la capacidad antioxidante y disminuir la expresión de genes de citocinas.
La adición de curcumina a la dieta de la carpa Jian puede proteger su hígado del daño causado por el tetracloruro de carbono (Cao et al., 2015). Esto se evidenció en la disminución del aspartato transaminasa, la alanina transaminasa y la degeneración de hepatocitos, así como en la reducción de los niveles de MDA en el hígado. También se observaron actividades antioxidantes mejoradas (SOD, capacidad antioxidante y GSH en el hígado) y la inhibición de la expresión de citocinas (TNF-α e IL-1 a través de la vía de señalización NF-kB). Además, la curcumina puede suprimir la producción de citocinas proinflamatorias, incluyendo TNFα, IL-1, IL-2, IL-6, IL-8 e IL-12, así como quimiocinas, inhibiendo la actividad de NF-κB (Zhou et al., 2011). Por lo tanto, los componentes bioactivos de la curcumina tienen propiedades inmunomoduladoras que pueden contrarrestar los efectos dañinos de las toxinas de pesticidas y micotoxinas en acuicultura.
Tabla 1. Efectos de la curcumina en especies acuáticas desafiadas por micotoxinas y otros contaminantes.
| Especie de destino | Desafío | Dosis de curcumina | Efectos | Referencia |
|---|---|---|---|---|
| Tilapia del Nilo | 0, 50, 100,150, y 200 ppm CUR | → alteración del crecimiento, la eficacia nutritiva, la eficacia de las enzimas digestivas, los índices biométricos, las tasas de supervivencia y los componentes hematológicos. ↑ lisozima y actividades bactericidas. | El Basuini et al., 2023 in press | |
| Tilapia | 0.5% y 1% CUR | ↑ crecimiento y eficiencia alimentaria, ↑ α-amilasa, actividades proteasas y enzimas lipasas en el intestino. Regula el gen de la leptina y su receptor, modulando así la homeostasis energética. | Sruthia et al., 2018 | |
| Tilapia del Nilo | 0, 50, 100, 150 o 200 mg CUR kg−1 dieta | ↑ peso final, ganancia diaria de peso y tasa específica de crecimiento. ↑ efectos sobre el rendimiento del crecimiento, la utilización del pienso, las funciones inmunitarias, el estado antioxidante y la resistencia a las enfermedades | Mahmoud et al., 2017 | |
| Tilapia del Nilo | 0, 50, 100, 150 y 200 mg CUR/kg porción |
↑ aumento de peso, peso corporal final, tasa específica de de crecimiento; ↓ conversión alimenticia, MDA en 150 mg/kg de ración alimentada con CUR; ↑ proteína sérica total, HSP70 hepática. |
Cui et al., 2017 | |
| Tilapia del Nilo | V. alginolyticus | 0%, y 2% CUR | ↑ proteína sérica, peroxidasa, actividad bactericida sérica; 100% de supervivencia en CUR alimentados con ración desafiada con V. alginolyticus. | Elgendy et al., 2016 |
| Tilapia del Nilo | Inyectaron aflatoxina B1 a razón de 6 mg/kg de peso vivo | 5, 10, 20 g/kg CUR | ↑ índices de crecimiento y eficiencia alimentaria. | El-Barbary 2016, 2018 |
| Tilapia del Nilo | Los peces fueron expuestos a Cr (VI) (4,57 mg/L) | 200 mg/kg | ↑ índices de crecimiento mejorados cuadráticamente. | Mohamed et al., 2020 |
| Trucha arco iris | Aeromonas salmonicida subsp.Achromogenes | 1% (E1), 2% (E2), 4% (E3) CUR | ↑ aumento de peso, SGR, supervivencia; ↓ FCR, ↑ SOD, CAT, GSH-Px pero ↓ MDA en el hígado, riñón cefálico y bazo; ↑ respuesta inmunitaria y estado antioxidante. | Yonar et al., 2019 |
| Siluro plateado | Peces infectados Streptococcus agalactiae | 150 mg/kg CUR | ↓ signo de enfermedad, natación errática, opacidad corneal, lesiones cutáneas en aleta y cola, ↑ 100% de resistencia a la enfermedad frente a Streptococcus agalactiae, y ↑ apetito. | Baldissera et al., 2018 |
| Carpa herbívora juvenil | Los peces fueron desafiados con 1,2 mg/kg de ocratoxina A | 400 mg/kg CUR | ↓ diferenciación de mioblastos y proteínas relacionadas con el desarrollo miofibrilar, ↓ toxicidad muscular, ↑ rendimiento de crecimiento, ↑ porcentaje de aumento de peso y peso corporal final. | Zhao et al., 2024a |
| Carpa herbívora juvenil | Los peces fueron desafiados con 1,2 mg/kg de ocratoxina A | 400 mg/kg CUR | ↓ residuos de OTA, ↓ lesiones branquiales, ↓ daños intestinales, ↑ defensas antioxidantes. | Zhao et al., 2024b |
| Tilapia roja | Infección por Aspergillus flavus | 50–60 mg/kg nano-curcumin | ↑BW, ADG, FI, supervivencia de los peces y contenido en proteínas, ↓ FCR y contenido en lípidos. | Eissa et al., 2023 |
| Gamba blanca del Pacífico | 2.5, 5, y 10 g TUR 0.075, 0.150 and 0.300 g CUR 0.075, 0.150 y 0.300 g NMC por kg de dieta | ↑ peso final, GT (%), tasa de crecimiento específico y FCR. ↑ Tasa de supervivencia ↑ ganancia de biomasa. ↓serum alanina transaminasa y aspartato transaminasa ↑ fosfatasa ácida, capacidad antioxidante total, GSH, CAT y SOD, ↓ MDA. | Houriyeh Moghadam et al., 2021 | |
| Gamba blanca del Pacífico | Exposed to low and high salinity stress at 5 and 55 g L−1 | 2.5, 5, y 10 g TUR 0.075, 0.150 y 0.300 g CUR 0.075, 0.150 y 0.300 g NMC por kg de dieta | ↑ respuestas antioxidantes y de inmunidad. ↑ rendimiento global y ↑ resistencia al estrés por salinidad. ↓triglicéridos, colesterol, glucosa y cortisol. La tasa de supervivencia aumentó bajo estrés por salinidad. ↓ triglicéridos y colesterol de la hemolinfa. | Houriyeh Moghadam et al., 2022 |
| Gamba blanca del Pacífico | Aflatoxin B1 (AFB1) 500 μg/kg | 100 mg/kg Zn-CM 200 mg/kg Zn-CM | ↑ recuperación de los rendimientos de crecimiento. ↓ efecto tóxico inducido por la AFB1 en el rendimiento del crecimiento. ↑ aliviar o reparar el efecto de la AFB1 sobre el daño hepatopáncreas. ↑ recuperación de los niveles de peróxido lipídico y la actividad del GSH. ↓ la toxicidad de la AFB1, ↑ la capacidad inmunológica y hepatoprotectora. ↑ Potente desintoxicante de la toxicidad inducida por AFB1 en gambas. | Yu et al., 2018 |
Aumento de peso (WG), tasa específica de crecimiento (SGR), índice de conversión alimenticia (FCR), ingesta de alimento (FI), superóxido dismutasa (SOD), actividad catalasa (CAT), malondialdehído (MDA), glutatión (GSH), ocratoxina A (OTA), aflatoxina (AF), curcumina (CUR), cúrcuma (TUR), zinc (Zn).
Efectos de la curcumina sobre las micotoxinas en la acuicultura
En estudios realizados con tilapia del Nilo, se encontró que inyectar aflatoxina B1 a una dosis de 6 mg/kg de peso corporal y suplementar con concentraciones variables de 5, 10 y 20 g/kg llevó a un aumento en los índices de crecimiento y la eficiencia alimentaria (El-Barbary, 2016 y 2018). De manera similar, en el camarón blanco del Pacífico expuesto a aflatoxina B1 (AFB1) a 500 μg/kg, la adición de 100 mg/kg y 200 mg/kg de Zn-CM demostró una tendencia ascendente en la recuperación del rendimiento del crecimiento. Además, el tratamiento ayudó a mitigar los efectos tóxicos de AFB1 sobre el rendimiento de crecimiento, aliviar o reparar el daño del hepatopáncreas y recuperar los niveles de peróxido de lípidos y la actividad de glutatión (GSH). Este estudio, realizado por Yua et al. en 2018, sugirió que la adición de Zn-CM actuó como un poderoso desintoxicante, aliviando la toxicidad de AFB1 mediante la modulación de la antioxidación, mejorando la capacidad inmunológica y proporcionando efectos hepatoprotectores en los camarones.
Silimarina y sus efectos en el rendimiento y la salud de los peces
¿Cómo puede la silimarina mitigar los efectos de las micotoxinas en las especies acuáticas a través de su efecto antioxidante y hepatoprotector?
La relación entre la silimarina y las micotoxinas radica en los efectos protectores de la silimarina contra el estrés oxidativo y la inflamación inducidos por las micotoxinas. Las micotoxinas son compuestos tóxicos producidos por hongos que pueden contaminar alimentos y piensos. La silimarina, extraída del cardo mariano, actúa como un potente antioxidante neutralizando los radicales libres e inhibiendo las enzimas involucradas en la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) (Surai et al. 2015). Esta propiedad antioxidante sirve como un mecanismo de defensa contra el estrés oxidativo causado por las micotoxinas, previniendo el daño celular en las especies acuáticas.
De acuerdo con las propiedades de la silimarina, este compuesto antioxidante ha sido probado frente a los efectos de las micotoxinas debido a su capacidad para inhibir la peroxidación lipídica vinculada a las enzimas relacionadas con el estrés oxidativo, como la catalasa, el superóxido dismutasa, el glutatión (GSH) peroxidasa, GST y el glutatión reductasa. Además, puede proteger algunos órganos de lesiones activando la vía de supervivencia celular PI3K-Akt, lo que previene la apoptosis (Ghosh et al., 2016). En un estudio preclínico, la silimarina fue capaz de aliviar el daño hepático inducido por la toxicidad de FB1, atribuido a su actividad antioxidante, vinculada a la reducción de las expresiones del factor de crecimiento endotelial vascular (VEGF) y del factor de crecimiento de fibroblastos-2 (FGF-2) y la tasa de apoptosis, lo que confiere un efecto hepatoprotector (Sozmen et al., 2014). Además, las micotoxinas a menudo desencadenan respuestas inflamatorias en el cuerpo. La silimarina, a través de sus propiedades antiinflamatorias, inhibe la vía de señalización NF-κB y reduce la expresión de genes relacionados con la inflamación. Esta doble acción antioxidante y antiinflamatoria contribuye a un efecto protector general contra el impacto dañino de las micotoxinas en la salud de los peces, como lo destacan Esmaeil et al. (2017) y Ahmadi et al. (2012).
La silimarina también mejora el sistema inmunológico en acuicultura, afectando positivamente a las células inmunitarias como los fagocitos y linfocitos, y aumentando la producción de anticuerpos. Esta mejora inmunológica complementa sus capacidades antioxidantes, proporcionando un mecanismo de defensa integral contra las micotoxinas. Los estudios mencionados, como los de Xiao et al. (2017), Wei et al. (2020) y Wang et al. (2019), muestran cómo la silimarina beneficia el crecimiento de las especies acuáticas, la salud intestinal y la función inmunológica general ante los desafíos relacionados con las micotoxinas.
Cuando la exposición de las especies acuáticas a factores ambientales o patológicos conduce a daños hepáticos o estrés oxidativo, la suplementación con silimarina actúa como un compuesto antioxidante y hepatoprotector. Varios estudios destacan los efectos protectores de la silimarina sobre el hígado, la respuesta inmune y la salud general de peces y camarones bajo diversas condiciones, y los efectos compensatorios de la silimarina sobre los parámetros de rendimiento en especies de acuicultura. Los efectos de la exposición al agua contaminada con partículas dañinas en especies de acuicultura se redujeron mediante la suplementación con silimarina (Khalil et al., 2022; Veisi et al., 2021). Se observaron efectos positivos similares con la suplementación de silimarina cuando las especies acuícolas estuvieron expuestas a bacterias (Owatari et al., 2018; El-Houseiny et al., 2022; Hasanthi et al., 2024).
Por lo tanto, las propiedades antioxidantes, antiinflamatorias y de mejora inmunológica de la silimarina la convierten en un suplemento valioso para mitigar los efectos adversos de la exposición a micotoxinas en los organismos acuáticos (ver Tabla 2).
Tabla 2. Efectos de la silimarina en algunas especies acuáticas.
| Especie de destino | Desafío | Dosis de silimarina | Efectos | Referencia |
|---|---|---|---|---|
| Tilapia del Nilo | Desafiados por Streptococcus agalactiae serotipo Ib | 0.1% HeptarineS® (16% fosfátido de silimarina) | ↑ Marco inmunomodulador con efectos hepatoprotectores, antes y después de la provocación con Streptococcus agalactiae sin efectos deletéreos. ↑ Efecto hepatoprotector e inmunomodulador. | Owatari et al., 2018 |
| Tilapia del Nilo | 0 (control), 2.5, 5, 7.5 and 10 g kg−1 diet | ↑ WG, SGR, PER y utilización aparente de proteínas APU. ↑ Concentración de proteínas séricas, albúmina y globulina proteica. ↓ aspartato y alanina. ↑ Actividad enzimática antioxidante de SOD y CAT, acumulación de transcritos de la hormona del crecimiento. ↑ Expresión de inmunoglobulina M-2 (IGM-2) en el hígado. | Hassaan et al., 2019 | |
| Tilapia del Nilo | Expuestos a nanopartículas de plata (0,05, 0,1 y 0,5 mg L-1) | 50 and 200 mg/kg | ↑ rendimiento de crecimiento, ↓ MDA, ↑GPx y ↓ glucosa. | Veisi et al., 2021 |
| Tilapia del Nilo | Criados en agua contaminada con níquel (Ni) 3,6 mg Ni /L agua | 10 g MTP/kg , 40 mg CoQ10/kg, or MTP + CoQ10 | Mejor rendimiento neuroconductual y estado oxidativo cerebral. ↑ Efecto protector contra las alteraciones neuroconductuales y los efectos neurotóxicos inducidos por el Ni. | Khalil et al., 2022 |
| Gamba blanca del Pacífico | Baja salinidad | 0, 0.1, 0.2 and 0.4 g/kg | ↑ WG y ↓ coeficiente de alimentación a baja salinidad. ↑ actividades de las enzimas digestivas. ↑ alivio del daño oxidativo causado por la baja salinidad y ↑ mejora de la capacidad antioxidante. ↓ La abundancia relativa de Bacteroides y Gracilibacteri. La estructura del hepatopáncreas de la gamba se vuelve más completa con silimarina | Huifeng et al., 2021 |
| Gamba blanca del pacífico | Prueba con V. parahaemolyticus (1 × 106 UFC/mL) | 0.5–1.0 g/kg silimarina micelar dietética (MS) | ↑ rendimiento del crecimiento respuesta inmunitaria, capacidad antioxidante y morfología intestinal, ↓ inflamación y peroxidación lipídica. | Hasanthi et al., 2024 |
| Bagre africano | Desafiado por Aeromonas sobria | 10 g/kg | ↑ rendimiento del crecimiento, ↓ función hepática y renal. | El-Houseiny et al., 2022 |
| Rodaballo | Dieta a base de proteínas vegetales. | 100, 200, and 400 mg/kg | ↑ rendimiento de crecimiento, → utilización del pienso. ↑ capacidad antioxidante en el hígado al inducir no sólo las actividades de SOD y CAT. ↑ niveles de expresión de ARNm de SOD, ↑ glutatión peroxidasa y peroxiredoxina 6. El ↑ aumentó las alturas de las vellosidades y los enterocitos. ↓ la expresión de ARNm de interleucina-8 y factor de necrosis tumoral-α, pero indujo la expresión del factor de crecimiento transformante-β (TGF-β) en el intestino. | Wang et al., 2017 |
Aumento de peso (WG), tasa de crecimiento específica (SGR), ratio de eficiencia proteica (PER) y utilización aparente de proteínas (APU), superóxido dismutasa (SOD) y actividad catalasa (CAT) El ARN mensaje (ARNm).
Conclusiones
El potencial de la curcumina y la silimarina para revolucionar las prácticas de acuicultura es evidente. Estos compuestos naturales no solo abordan los desafíos planteados por las micotoxinas, sino que también contribuyen a la mejora del crecimiento, la inmunidad y la salud general de los organismos acuáticos. Los diversos beneficios, incluidas las propiedades antioxidantes, antiinflamatorias y hepatoprotectoras, posicionan a la curcumina y la silimarina como elementos clave en las prácticas de nutrición en acuicultura. La acción combinada de la curcumina y la silimarina ofrece un enfoque sinérgico para combatir la contaminación por micotoxinas y los desafíos ambientales, allanando el camino para un futuro próspero en la acuicultura.
