Introducción
La industria avícola se ve enormemente afectada por la presencia de las micotoxinas en los piensos tanto de pollos de engorde como de gallinas ponedoras, ya que las aves resultan especialmente susceptibles a sus efectos (Muñoz-Solano et al., 2024).
Algunas de las micotoxinas más comunes se relacionan directamente con una mayor afectación de determinados sistemas. Es el caso de las ocratoxinas, que dan lugar con mayor frecuencia a enfermedades renales; las zearalenonas, que se caracterizan por sus efectos en el tracto reproductivo; y las aflatoxinas, que desencadenan una alta toxicidad a nivel hepático (Kalita et al., 2024).
Por otro lado, los diferentes efectos de estos compuestos varían en función de diversos factores, como su concentración, el tiempo de exposición, el estado de salud del animal y su edad. Además, es importante tener en cuenta la capacidad de asociación sinérgica entre las diferentes micotoxinas. Los efectos carcinogénicos e inmunosupresores pueden aumentar considerablemente cuando se presentan asociadas (Júnior et al., 2022; Muñoz-Solano et al., 2024).
Aflatoxinas
Las aflatoxinas son consideradas, junto con las ocratoxinas, una de las micotoxinas más letales para la industria avícola (Gómez-Verduzco et al., 2023). En concreto, la aflatoxina B1, es incluida como un carcinógeno del Grupo 1 por la Organización Mundial de la Salud (OMS) (Ruan et al., 2023). Se trata de un grupo de micotoxinas generadas por hongos de los géneros Aspergillus y Penicillium. Los patos son el grupo de aves más susceptibles a estas micotoxinas (Ruan et al., 2023; Jiang et al., 2024).
Esta micotoxina reduce el rendimiento de los animales, ya que se relaciona con un menor consumo de alimento que desencadena un retraso en su crecimiento (Ochieng et al., 2021). En las aves ponedoras supone una menor producción de huevos, así como una reducción del tamaño de los mismos (Raj et al., 2023).
Imagen 1. Retraso del crecimiento.
Las exposiciones agudas a este compuesto dan lugar a náuseas, vómitos, dolor abdominal, convulsiones, y otros signos propios de una afectación hepática aguda, pudiendo derivar en un carcinoma hepatocelular (Hernández-Martínez et al., 2023). Así pues, las aflatoxinas causan, fundamentalmente, daño en el hígado, alterando el metabolismo graso de los animales (Seifi et al., 2022).
Imagen 2. Izquierda: animal sano, derecha: animal intoxicado con hígado afectado.
En aves afectadas por aflatoxinas de forma continuada se han visto problemas gastrointestinales y estados de inmunosupresión (Saleemi et al., 2020; Sohrabi et al., 2023). Además, este compuesto se ha relacionado con pérdidas de efectividad en la vacunación (Rashidi et al., 2020).
Por otro lado, la aflatoxina B1 se relaciona con una menor absorción de compuestos como calcio y fósforo, así como con la alteración del metabolismo de la vitamina D. Estos efectos agravan los problemas óseos que afectan a este tipo de producción, además de dificultar la formación de las cáscaras de los huevos (Raj et al., 2023; Paneru et al., 2024). Se han observado también efectos teratogénicos en aves expuestas a estas micotoxinas (Oznurlu et al., 2012).
Imagen 3. Efectos teratogénicos: retraso en el crecimiento.
Ocratoxinas
Las ocratoxinas son producidas por diversos hongos de los géneros Aspergillus y Penicillium (Ruan et al., 2023). Estas micotoxinas dan lugar a un descenso en los índices de crecimiento de los pollos, con una baja eficiencia de alimentación y altas mortalidades. Se trata de un grupo de micotoxinas que provoca importantes pérdidas económicas para la producción avícola, dentro del cual destaca la ocratoxina A (OTA) como una de las más dañinas. Generan importantes cambios degenerativos en los epitelios de riñones e hígado (Awais et al., 2022).
El principal efecto de la OTA es el efecto nefrotóxico, causado por la acumulación de este compuesto en las células renales tubulares (Stovcho, 2010; Anzai et al., 2010).
Imagen 4. Carcinomas en la región de los uréteres de un pollo joven macho expuesto a 0TA durante 20 meses.
Además de ser nefrotóxica, esta micotoxina tiene un importante efecto hepatotóxico (Ruan et al., 2023). Altas concentraciones de la misma en pollos jóvenes aumentan la excreción de la micotoxina mediante la vía hepática. Es por ello que en animales expuestos a alimento contaminado se han encontrado lesiones en hígado (Patil et al., 2017; Stoycho et al., 2010).
Imagen 5. Izquierda: animal sano, derecha: animal intoxicado, hígado pálido y aumentado de tamaño.
Imagen 6. Lesiones neoplásicas en hígado.
Estos compuestos suponen una reducción en el consumo de alimento y alteraciones en la producción de huevos, disminuyendo tanto la cantidad producida, como la calidad de los mismos (Vasiljević et al., 2021). En avicultura, se caracterizan por generar importantes estados de inmunosupresión, llegando incluso a alterar el desarrollo del sistema linfoide, lo que resulta en un menor tamaño de órganos como el timo, el bazo o la bolsa de Fabricio (Khan et al., 2019; Awais et al., 2022; Gómez-Verduzco et al., 2023).
Además, las ocratoxinas generan importantes efectos teratogénicos (Ruan et al., 2023; Zahoor-ul-Hassan et al., 2011). Y se ha reportado, la perdida de efectividad de algunas vacunas en animales expuestos a las mismas (Abdelrahman et al., 2022).
Imagen 7. Efectos teratogénicos. Izquierda: animal sano, derecha: oftalmia
Micotoxina T-2
Dentro de los tricotecenos se incluye la micotoxina T-2, generada por hongos del género Fusarium, que forma parte de los tricotecenos tipo A (Yin et al., 2020). Los signos iniciales que causa esta micotoxina son la pérdida de peso, alteraciones en la piel y las plumas, diarreas y problemas de coordinación (Vörösházi et al., 2024).
La presencia de T-2 se relaciona con despigmentaciones en la piel de las patas de las aves, la presencia de áreas cianóticas y la pérdida de calidad de las plumas (Vörösházi et al., 2024). En aves expuestas a alimento con altas concentraciones de tricotecenos, se han detectado signos dermatológicos, como inflamación y necrosis (Gómez et al., 2024). Esta micotoxina da lugar a lesiones necróticas en torno al pico, en la cavidad oral y en la mucosa faríngea, así como a nivel más interno, en la molleja (Sandu, 2023; Gjevre, 2013).
Imagen 8 y 9. Lesiones necróticas en la cavidad oral.
Imagen 10. Izquierda: molleja de ave sana, derecha: engrosamiento de la mucosa de la molleja y ulceración.
En el caso de la micotoxina T-2, bajas dosis son capaces de causar irritación y lesionar la mucosa del tracto durante su ingesta, llegando a alterar la microbiota del animal (Vörösházi et al., 2024). Además, se relaciona con la producción de huevos de menor tamaño, y con alteraciones estructurales y de pigmentación en su cáscara (Raj et al., 2023). Su consumo da lugar a una pérdida en la calidad de los mismos, junto con un descenso en el índice de puesta y alteraciones en la eclosión (Sissay et al., 2022). Además, se ha descrito la producción de huevos con un contenido más bajo de vitaminas, proteínas y minerales, en aves intoxicadas por esta micotoxina (Vörösházi et al., 2024; Puvaca et al., 2024).
Imagen 11. Alteración de la calidad de los huevos.
También se han observado alteraciones a nivel neurológico con signos como temblores y descoordinación. Se conoce que la T-2 produce cambios en el metabolismo de los neurotransmisores y daña la barrera hematoencefálica (Vörösházi et al., 2024).
Deoxinivalenol (DON)
El DON es una micotoxina producida por diversos hongos del género Fusarium, que se clasifica como tricoteceno tipo B (Ruan et al., 2023). Las aves resultan menos sensibles al DON que otras especies. Sin embargo, su efecto en las células del epitelio gastrointestinal lo convierte en un compuesto preocupante para la producción aviar, siendo el intestino delgado el lugar en el que más efecto ejerce (Azizi et al., 2021).
Su presencia se relaciona con un retraso en el crecimiento de los pollos de engorde, siendo esta micotoxina un factor predisponente para la enteritis necrótica (Ruhnau et al., 2020; Jia et al., 2023). Su efecto en la barrera intestinal, asociado en ocasiones con la presencia de fumonisinas, supone una menor absorción, que conlleva el incremento en la disponibilidad de proteínas en el tracto gastrointestinal, que sirven como estimulantes para el crecimiento de Clostridium perfringens (Antonissen et al., 2014).
Imagen 12. Enteritis necrótica causada por Clostridium perfringens.
La exposición crónica al DON genera en las aves estados de inmunosupresión, que las hacen más susceptibles a padecer infecciones secundarias que puedan comprometer su salud. Supone un menor consumo de pienso por parte de los animales, así como una disminución en la tasa de puesta (Kulcsár et al., 2023).
Por otro lado, en exposiciones agudas se han detectado casos con diarrea, anorexia, náuseas, vómitos e irritación (Ochieng et al., 2021). Se conoce que el DON tiene efectos neurotóxicos, dermatotóxicos y eméticos, además de reducir la efectividad de algunas vacunas (Kulcsár et al., 2023).
Fumonisinas
Las fumonisinas producen alteraciones a nivel renal, diarreas y pérdidas en la ganancia de peso (Ochieng et al., 2021). Su efecto en pollos de engorde da lugar a un bajo rendimiento de los animales, un aumento de peso de algunos de sus órganos y cuadros de hepatitis (Kulcsár et al., 2023).
Se trata de un compuesto análogo de la esfingosina, lo que hace que produzca desequilibrios en la síntesis de esfingolípidos (Kulcsár et al., 2023). Las fumonisinas quedan acumuladas en el hígado y generan estrés oxidativo. Además, dan lugar a problemas en la absorción de compuestos como la vitamina D, el calcio o el fósforo, y pueden ocasionar problemas de raquitismo (Sokolovic et al., 2022).
Su efecto a nivel gastrointestinal y su capacidad de inmunosupresión, junto con las del DON, se consideran factores de predisposición para una de las enfermedades más importantes a día de hoy en la industria de los pollos de engorde, la Condronecrosis Bacteriana con cojera por Osteomielitis (BCO). Este síndrome desencadena lesiones como necrosis en la cabeza del fémur, osteomielitis o discondroplasia tibial, que generan cojeras en las aves (Shanmugasundaram et al., 2022; Alharbi et al., 2024).
Imagen 13. Progresión de lesiones femorales por Condronecrosis Bacteriana con Osteomielitis (BCO).
Imagen 14. Progresión de lesiones tibiales por Condronecrosis Bacteriana con Osteomielitis (BCO).
Zearalenona
La zearalenona es una micotoxina propia de hongos del género Fusarium, que afecta fundamentalmente a nivel reproductivo, debido a su naturaleza estrogénica (El-Sayed et al., 2022). Produce desequilibrios hormonales, causa abortos, muertes fetales y tiene efectos teratogénicos (Ochieng et al., 2021; Wu et al., 2021).
En gallinas ponedoras expuestas a esta micotoxina se ha observado una reducción del índice de puesta (Sifan et al., 2022). Estudios realizados muestran que hembras adultas de pavo alimentadas con 100 mg/kg de zearalenona han llegado a reducir en un 20% su producción de huevos (Wu et al., 2021). Estas micotoxinas pueden generar lesiones en el tracto reproductivo como prolapsos (Dinev, 2021).
Imagen 15. Prolapsos en ave.
Por otro lado, también se ha observado un efecto perjudicial en machos adultos, en los que se ha detectado una reducción en la cantidad de espermatozoides, además de una mayor precocidad. La exposición a dosis de 800 mg/kg ha mostrado una reducción en el tamaño de la cresta y de los testículos de algunos machos (Zoila et al., 2019; Wu et al., 2021).
Imagen 16. Izquierda: testículo de macho sano, derecha: atrofia testicular.
En pollos de engorde se han detectado casos de acondroplasia y pérdidas de rendimiento causadas por la misma (Sifan et al., 2022). Esta micotoxina también tiene efecto hepatotóxico y nefrotóxico, además de generar estados de inmunosupresión en los animales (Wu et al., 2021).
Conclusión
Los efectos de estos compuestos son capaces de generar importantes problemas de salud en las aves, así como significativas pérdidas económicas para la industria avícola a nivel mundial. Es por ello que debemos ser conscientes de la importancia que tienen estas sustancias y actuar en consecuencia a través de estrategias de prevención y control.
