Introducción
La ausencia de datos sobre las micotoxinas emergentes y modificadas limita el conocimiento sobre su toxicidad. La toxicidad de las micotoxinas modificadas puede ser igual, inferior o superior a la toxicidad de la micotoxina madre, aunque hay poca información al respecto. En este caso, es importante tener presente que la exposición de las aves a estos metabolitos se puede deber a la ingesta directa de estas formas modificadas o ser producto del metabolismo propio del organismo animal.
Micotoxinas modificadas de la zearalenona (ZEA)
En el caso de la ZEA, se ha observado que el metabolito mayoritario en los pollos de engorde y las gallinas ponedoras suele ser el β-zearalenol (β-ZEL), mientras que en pavos es el α-zearalenol (α-ZEL). En todos los casos, la glucoronidación fue la reacción mayoritaria de conjugación.
En las aves, se estima que la exposición a la ZEA supone alrededor del 93-100% de los casos relacionados con esta micotoxina ya que no hay datos sobre las formas modificadas (α-zearalanol (α-ZAL) + β-zearalanol (β-ZAL) + zearalanona (ZAN) + α-ZEL + β-ZEL). Sin embargo, considerando los niveles sin efecto adverso observado (NOAEL) muy altos para aves de corral, y la composición de sus dietas, EFSA (2017) consideró que el riesgo de efectos sobre la salud de la ZEA y sus formas modificadas era extremadamente bajo para las especies avícolas. Según la reducción de linfocitos y la hinchazón de los ventrículos observados, los pavos son más resistentes que los pollos a la ZEA (NOAEL: 9100 µg/kg PV vs. 7500 µg/kg PV, respectivamente).
Se presenta la actividad estrogénica (relacionada con la toxicidad) de la ZEA y sus metabolitos, observando diferencia entre las micotoxinas modificadas y la micotoxina madre: α-ZEL > α-ZAL > ZEA = ZAN = β-ZAL > β-ZEL.
Micotoxinas modificadas del Deoxinivalenol (DON)
En el caso del DON, el DON-3-glucósido (DON-3G) es el principal metabolito vegetal del DON y, a diferencia de los cerdos, los pollos no tienen la capacidad de hidrolizar el DON-3G para dar lugar de nuevo al DON. Sin embargo, se ha observado una hidrólisis casi completa de 3-acetil–DON (3-Ac-DON) a DON y una hidrólisis parcial de 15-acetil-DON (15-Ac-DON) a DON (EFSA, 2023). Según el mecanismo de acción sobre el ribosoma, se puede esperar que el DON-3G, el 3-Ac-DON y 15-Ac-DON presenten una toxicidad similar en el intestino. Según los niveles sin efecto adverso observado, los pavos son menos sensibles que los pollos de engorde, las gallinas y los patos al DON.
Sin embargo, Alizadeh et al. (2016) evaluaron la citotoxicidad y el impacto sobre la permeabilidad intestinal del DON y sus formas modificadas en células Caco-2. Los resultados mostraron que la toxicidad del 3-Ac-DON es comparable al DON, aunque resulta menos citotóxico y tiene menor impacto sobre la permeabilidad. En cuanto al 15-Ac-DON, parece ser ligeramente más potente que DON mientras que el DON-3G y el de-epoxi-DON (DOM-1) no ejercieron efectos adversos mensurables sobre la barrera intestinal.
Por otro lado, el DON-3-sulfato (DON-3S) es un metabolito importante en las aves. Jurisic et al. (2019) evaluaron la transferencia de este metabolito a los huevos y se consideró que no existe un riesgo significativo para la salud pública debido a la transferencia de DON o DON-3S a los huevos, incluso si el metabolito DON-3S per se no tóxico pudiera hidrolizarse de nuevo a DON libre en el intestino del consumidor de huevos.
Tabla 1. Recopilación de estudios in vitro e in vivo del efecto de las micotoxinas modificadas en avicultura 1.
Referencia | Estudio | Micotoxinas | Efectos | |
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Leitgeb et al. (1999, 2003) referencia de EFSA (2014) | In vivo | Pollos de engorde 37 d | 800 ppb beauvericina 5600 ppb DON 700 ppb 15-acetilDON 600 ppb ZEA 500 ppb moniliformina 300 ppb NVI (maíz naturalmente contaminado) | Sin efecto negativo en GPC, IC, peso del hígado Sin diferencias en la calidad de la carne, parámetros en sangre |
Leitgeb et al. (1999, 2003) referencia de EFSA (2014) | In vivo | Pavo 11 semanas (periodo de crecimiento) | 2480 ppb beauvericina 1200 ppb DON 300 ppb 15-acetilDON 200 ppb ZEA 3000 ppb moniliformina 200 ppb NVI (maíz naturalmente contaminado) | Sin diferencias en el PC, IC Sin diferencias en el peso relativo de la canal cocinada, bazo, corazón, bolsa de Fabricio, hígado Sin diferencias en los parámetros en sangre |
CODA-CERVA (2011/2012) referencia de EFSA (2014) | In vivo | Pollos de engorde | 12720 ppb eniatina B 4060 ppb eniatina B1 10310 pb beauvericina DON 3-acetil-, 15-acetil-, de-epoxi-DON ZEA, α-, β-zearalenol T2 HT2 | No hay efectos adversos |
Pierron et al. (2016) | In vitro | Células Caco-2 | DON DON-13-glucósido | Citotóxico, ↑ permeabilidad intestinal No hay efecto |
Santos y van Eerden (2021) | In vivo | Pollos de engorde 35 d | 0-14 d: 2060 vs 878 ppb DON 132 vs 99 ppb DON-3-Glucósido 28 vs 90 ppb eniatina B 13 vs 16 ppb eniatina B1 10 vs 0 ppb alternariol 14-28 d: 2360 vs 941 ppb DON 1670 vs 851 ppb DON-3-Glucósido 0 vs 18 ppb ZEA 40 vs 60 ppb eniatina B 9,5 vs 16 ppb eniatina B1 4,2 vs 3,5 ppb alternariol 28-35 d: 57,3 vs 57,3 ppb DON 8,4 vs 8,4 ppb eniatina B 13 vs 16 ppb eniatina B1 6,1 vs 6,1 beauvericina | ↓GPC, ↑IC (no 28-35d, con una dieta marginalmente contaminada) ↑ VH:CD íleon 14 ↓ VH:CD yeyuno 28d, íleon 28d ↓VH: yeyuno 28 d, ↑ CD íleon 28d ↑ células globo íleon 14d Marcador de lesión intestinal: deficiencia en el yeyuno (no en el íleon) Viscosidad intestinal: aumento en el duodeno 14d |
Yunus et al. (2012) referencia de EFSA (2023) | In vivo | Pollos de engorde 35 d | 1680, 12200 ppb DON 10, 200, 1450 ppb 3-10, 150, 1090 ppb acetil-DON ZEA | ↓PC, IA ↓ peso/tamaño intestino ↓ VH, CD |
Devreese et al. (2014) referencia de EFSA (2017) | In vivo | Pavos | 5700 ppb DON, 15-acetilDON | ↓ VH, área de superficie de las vellosidades |
Alizadeh et al. (2016) | In vitro | Células Caco-2 | DON DON-3-acetil DON-15-acetil DON-3-glucósido | Citotoxicidad, ↑ permeabilidad intestinal citotoxicidad, ↑ permeabilidad intestinal ↑ citotoxicidad, ↑↑ permeabilidad intestinal Sin efecto |
1CD: profundidad de criptas (crypt depth); GPC: ganancia peso corporal; IA: ingesta animal; IC: índice de conversión; PC: peso corporal; VH: altura de vellosidades (villus height).
Conclusión
Según la revisión realizada, queda manifiesta la necesidad de más investigación sobre las micotoxinas modificadas procedentes de las diferentes micotoxinas, como la ZEA o el DON anteriormente mencionados, al igual que en otros casos derivados de fumonisinas, toxina-T2, entre otros, dado su impacto sobre la salud de las aves.