Introducción
Los hongos del género Fusarium son patógenos significativos en la agricultura y la ganadería, capaces de causar diversas enfermedades en plantas y animales. Entre las enfermedades más destacadas se encuentra la fusariosis, que afecta principalmente los cultivos de cereales. Estas enfermedades no solo reducen la calidad y el rendimiento de las cosechas, sino que también tienen implicaciones graves para la salud animal y humana debido a la producción de micotoxinas. Se han clasificado más de 200 especies de Fusarium, cada una con diferentes capacidades patogénicas y perfiles de producción de micotoxinas. Entre las especies más comunes están Fusarium graminearum, Fusarium verticillioides, y Fusarium culmorum.
Fusariosis de la Espiga (FHB)
La fusariosis de la espiga (FHB) es una enfermedad causada por varias especies de Fusarium, particularmente Fusarium graminearum. Esta enfermedad afecta los cereales durante la fase de floración y especialmente los cultivos de trigo y cebada. Los síntomas característicos en las espigas son una decoloración prematura de las espiguillas infectadas, pudiendo llegar a tomar toda la espiga causando importantes pérdidas económicas.(Imagen 1)
Imagen 1. Trigo infectado por fusariosis de la espiga
La propagación del Fusarium ocurre principalmente a través de esporas transportadas por el aire o el agua, que infectan las espigas de las plantas. La metodología de propagación involucra la germinación de las esporas y la penetración en los tejidos vegetales.
La expansión se ve favorecida en condiciones de humedad alta al momento de floración de los cultivos y durante el llenado de grano que favorecen la infección y el desarrollo de la enfermedad en temperaturas cálidas de entre 22 a 28ºC.
La expansión del fusarium se realiza mediante los plasmodesmos de las células. Los cuales son los canales en las paredes celulares que conectan las diferentes células vegetales. En la imagen 2 se muestra como el fusarium atraviesa las paredes celulares en los plasmodesmos.
Imagen 2. a) fotografía microscopio electrónico donde se muestra en el triángulo la expansión de fusarium en los plasmodesmos
b) fotografía microscopio donde se muestra el traspasé de la pared celular en los plasmodesmos por el fusarium (lila)
Durante la expansión del fusarium mediante los plasmodesmos se observa que las células activan una serie de defensas para impedir o dificultar la expansión. Entre estas estrategias de defensa se encuentran elevar la secreción de proteínas de defensa y la síntesis de callosa para bloquear los plasmodesmos, evitando la propagación a células adyacentes.
Por ello, para evitar los mecanismos de defensa, el fusarium sintetiza unos metabolitos secundarios entre ellos destaca el Deoxinivalenol el cual puede inhibir las defensas de la planta disminuyendo la síntesis de proteína de la célula y la deposición de callosa. Este efecto de inhibición de las defensas acelera la expansión del fusarium ya que no se bloquea los plasmodesmos mediante la deposición de callosa (β-1,3-glucans). (Amer, Victoria. et al., 2024)
Imagen 3. Esquema de la expansión de fusarium sin la síntesis de DON y con la síntesis de DON
Imagen 4. Fotografías de inmunofluorescencia donde se muestra la deposición callosa (rosa) cuando la planta se encuentra frente el ataque del fusarium a) deposición de callosa 5 días después infección de fusarium sin síntesis de tricotecenos b) deposición de callosa 5 días después infección de fusarium con síntesis de tricotecenos.
Micotoxinas Generadas por Fusarium
El Fusarium además de los tricotecenos pueden produce otras micotoxinas, cada una con diferentes efectos en los cultivos y la salud animal. Entre las más importantes se encuentran:
Tricotecenos (Tri-A, Tri-B)
Deoxinivalenol (DON)
Efectos en la planta:
- Inhibición del crecimiento: DON inhibe la síntesis de proteínas, lo que reduce el crecimiento de las raíces y brotes en las plantas.
- Daño celular: Provoca la pérdida de clorofila y otros pigmentos fotosintéticos, lo que lleva a un blanqueo de las hojas y, eventualmente, a la necrosis.
- Pérdida de integridad de la membrana: DON aumenta la permeabilidad de la membrana plasmática, causando la pérdida de electrolitos y muerte celular.
- Inducción de apoptosis: Puede desencadenar la muerte celular programada en células vegetales mediante la acumulación de especies reactivas de oxígeno (ROS).
T2 y HT-2 Toxinas
Efectos en la planta:
- Inhibición de la síntesis de proteínas: Estas toxinas interfieren con la función ribosomal, bloqueando la síntesis de proteínas y, por tanto, inhibiendo el crecimiento de la planta.
- Distorsión morfológica: En plantas como Arabidopsis, T2 puede causar enanismo, hojas retorcidas y otras deformidades morfológicas.
- Inducción de estrés oxidativo: Estas toxinas aumentan los niveles de ROS, lo que resulta en daño oxidativo y muerte celular.
Fumonisinas:
Efectos en la planta:
- Interferencia en la biosíntesis de esfingolípidos: Las fumonisinas inhiben la ceramida sintasa, un paso clave en la síntesis de esfingolípidos, lo que altera las membranas celulares y la señalización celular.
- Necrosis y clorosis: La acumulación de intermediarios tóxicos de esfingolípidos provoca necrosis de tejidos y clorosis en hojas, especialmente en maíz.
- Reducción del crecimiento: Se ha observado que las fumonisinas inhiben la elongación radicular y el desarrollo de plántulas.
Zearalenona (ZEA)
Efectos en la planta:
- Alteración en la permeabilidad de membranas: ZEA puede modificar la permeabilidad de la membrana plasmática, causando fugas de electrolitos.
- Inhibición del crecimiento radicular: ZEA reduce la actividad de la ATPasa, lo que afecta negativamente el crecimiento de las raíces en cultivos como el maíz.
- Acidificación celular: Interfiere con la extrusión de protones, lo que lleva a la acidificación celular y afecta el metabolismo general de la planta.
Fusarin C:
Efectos en la planta:
- Mutagenicidad: Algunos tipos de fusarinas, como la fusarina C, son mutagénicos y pueden alterar la división celular en las plantas.
- Daño a la membrana: Las fusarinas pueden interferir con la integridad de las membranas celulares, llevando a la lisis celular y la muerte del tejido.
Moniliformina (MON):
Efectos en la planta:
- Inhibición del desarrollo de hojas: Moniliformina reduce la eficacia de los pigmentos fotosintéticos, lo que afecta el desarrollo de las hojas.
- Reducción de la biomasa: Puede reducir la masa de las plántulas y afectar el desarrollo general de las plantas.
- Toxicidad moderada: Aunque es menos tóxica que otras micotoxinas, todavía tiene un impacto negativo en el crecimiento de las plantas.
Enniatinas y Beauvericinas(ENN y BEA):
Efectos en la planta:
- Daño mitocondrial: Estas micotoxinas pueden inducir apoptosis en células vegetales al alterar la función mitocondrial.
Cada una de estas micotoxinas tiene un perfil de toxicidad específico, sin embargo, es importante destacar que no todas las especies de fusarium son capaces de producir todas las micotoxinas ya que su ruta metabólica se encuentra inhibida por deficiencias enzimáticas o mutaciones de las vías metabólicas (tabla 1).
Tabla 1. Clasificación especies de Fusarium que tienen el potencial de producir micotoxinas. rojo= Esta especie tienen el potencial de producir micotoxinas, verde= Esta especie no tiene el potencial de producir micotoxinas, naranja= Esta especie puede o no producir micotoxinas, considerado como datos faltantes
La clasificación filogenética de las diferentes especies ha permitido agrupar las diferentes especies en 5 clústeres (Subclase I-a, Subclase I-b, Subclase I-c, Subclase I-d y Subclase II) (imagen 5), se puede observar que existe correlación entre los diferentes grupos y la capacidad de producción de micotoxinas. Por ejemplo, los grupos comprendidos en la subclase II, Subclase I-c y algunas especies de la subclase I-d no pueden sintetizar el DON. (Watanabe M. et al.,2013)
Imagen 5. Imagen de la clasificación filogenética de las diferentes especies de Fusarium. En ella se muestra en color rojo las productoras de tricótesenos tipo B (DON).
Vías metabólicas y síntesis de tricotecenos
Los tricotecenos, incluyendo los tipo A (T2 toxina ,HT-2 Toxina) y tipo B (DON y Nivalenol), son sintetizados a través de una única vía biosintética compartida en el Fusarium. Esta vía metabólica está regulada por un conjunto de genes conocidos como el «Cluster Tris» (Imagen6). Los genes clave en este clúster incluyen el Tri6 y el Tri10, que son los reguladores y Tri13 y Tri7, que determinan el perfil de tricoteceno producido por la cepa de Fusarium. La variabilidad en la síntesis de estos tricotecenos puede depender de factores ambientales como la temperatura y la humedad, así como de la especie de Fusarium.
Imagen 6. Grupo de genes biosintéticos de tricotecenos TRIS en Fusarium graminearum
Imagen 7. Vías propuestas de biosíntesis de tricotecenos; N es la vía en cepas productoras de nivalenol; D es la vía en cepas productoras de deoxinivalenol; T es la vía en cepas productoras de toxina T-2. La vía de tricotecenos se obtuvo de la base de datos de vías MetaCyc
Se observa que la ruta metabólica es similar hasta la síntesis de la calonectrin en el cual se diferenciara en el TRI1 DON o el TRI13 T2.
El Nivalenol se puede obtener a partir de la vía del DON mediante TRI13 en la 3,15-acetyldeoxynivalenol o des de la vía del T2 mediante TR11 en la 3,4,15- tricocetoxyscirpenol. (imagen 7) y se ha asociado la producción de esta micotoxina a mayores factores estrés.
La producción del tipo de tricotecenos sintetizados puede variar mucho dependiendo de la especie de fusarium y de los diferentes factores como regiones, temperaturas, prácticas agrícolas… Los estudios han mostrado que las cepas de fusarium pueden modificar su producción de tricotecenos en respuesta a condiciones ambientales específicas, lo que resalta la importancia de entender la regulación de estos genes para manejar la contaminación de micotoxinas. (Kolawole, Oluwatobi.et al., 2021) (Brown DW. et al., 2015)
Conclusiones
En resumen, la producción de micotoxinas por Fusarium es un fenómeno que depende tanto de la especie del hongo como de las condiciones ambientales. Algunas especies de Fusarium pueden no producir ciertas micotoxinas, mientras que otras pueden ser altamente productivas en condiciones específicas. La comprensión de estos factores es esencial para desarrollar estrategias efectivas de prevención y control en la agricultura y la nutrición animal.
